Memória do estresse hídrico no nível do ciclo da planta: uma revisão, parte 3

2.4. Mecanismos epigenéticos e moleculares envolvidos no estabelecimento da memória transcricional

Modificações epigenéticas relacionadas a um determinado estresse modulam a expressão gênica durante um estresse subsequente. Eles podem contribuir para a memória transcricional por meio de genes de memória, genes de não memória e fatores de transcrição.

Os genes de memória referem-se a genes que controlam a formação e preservação de memórias e desempenham um papel importante em nossas vidas. A pesquisa mostra que os fatores genéticos têm um impacto significativo na memória, mas também mostra que o ambiente e o comportamento pessoal também podem afetar significativamente a memória.

A memória humana é dividida em memória de curto prazo e memória de longo prazo. A memória de curto prazo é a nossa capacidade de armazenamento de coisas a curto prazo, enquanto a memória de longo prazo é a nossa capacidade de armazenamento de coisas a longo prazo. Nossa memória pode ser melhorada através de exercícios contínuos, que por sua vez alteram nossos genes de memória.

Muitos estudos demonstraram que através do exercício regular, da memorização de coisas e da aprendizagem de novas competências ou línguas, a memória e a função cerebral das pessoas serão melhoradas. Exercícios adequados e bons hábitos alimentares também o ajudarão a manter uma boa saúde e um forte funcionamento cerebral.

O comportamento positivo e uma atitude positiva também têm um impacto positivo na memória das pessoas. Na vida, as pessoas otimistas lidam melhor com o estresse e as emoções, facilitando a formação e a preservação de memórias.

Portanto, devemos prestar atenção aos nossos comportamentos e hábitos, adotar métodos adequados para promover a saúde do cérebro e continuar a praticar exercícios e aprender a melhorar a nossa memória. Experimentar coisas novas e desenvolver hábitos saudáveis ​​pode ajudar a tornar o seu cérebro mais saudável, melhorar a sua memória e levar a uma forma de pensar mais positiva. Percebe-se que precisamos melhorar a memória, e a Cistanche deserticola pode melhorar significativamente a memória, pois a Cistanche deserticola também pode regular o equilíbrio dos neurotransmissores, como aumentar os níveis de acetilcolina e fatores de crescimento. Essas substâncias são muito importantes para a memória e o aprendizado. Além disso, a Cistanche deserticola também pode melhorar o fluxo sanguíneo e promover o fornecimento de oxigênio, o que pode garantir que o cérebro receba nutrientes e energia suficientes, melhorando assim a vitalidade e a resistência do cérebro.

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Duas marcas distintas foram caracterizadas em genes de memória durante os períodos de recuperação que se seguiram aos períodos de estresse por desidratação em Arabidopsis thaliana [25]. Essas marcas de memória incluem modificações de histonas, como a manutenção de um alto nível de nucleossomos trimetiladoshistona H3Lys4 (H3K4me3) e paralisação da RNA polimerase II de Ser5P (Ser5Ppol II) em genes de memória de estresse durante a recuperação, mesmo que seu nível de transcrição tenha sido baixo durante a recuperação.

Essas marcas epigenéticas desempenham um papel na memória transcricional, uma vez que são enriquecidas durante os períodos de estresse e mantidas em um determinado nível durante os períodos de recuperação [5]. O acúmulo de H3K4me3 não é específico da memória de seca, pois também foi observado na memória de estresse térmico [49] e salinidade [11].

Em contraste, níveis elevados de Ser5P pol II foram mal descritos em plantas, mas demonstraram ser prevalentes em genes envolvidos no desenvolvimento e na resposta a estímulos em animais (50).

Os fatores ou genes que causam a associação de ser5P pol II e H3K4me3 com genes de memória e memória de estresse transcricional ainda são desconhecidos. A histona H3K4 metiltransferase ATX1 (TRITHORAX-LIKE 1) é necessária, mas não suficiente, pois a resposta da memória transcricional no mutante atx1 é atenuada, mas não eliminada. Da mesma forma, o envolvimento de fatores de transcrição ABA e regulados por ABA, como AREB1, AREB2 (PROTEÍNA DE LIGAÇÃO A ELEMENTOS RESPONSIVOS DE ÁCIDO ABSCISICO 1 e 2, respectivamente) e ABF3 (FATOR 3 DE LIGAÇÃO DE ELEMENTOS RESPONSIVOS DE ÁCIDO ABSCISICA) é importante para a magnitude da indução de alguns genes de memória, mas não essenciais para que a resposta de memória ocorra [25].

Mais recentemente, a implicação potencial da metilação do DNA na memória do estresse hídrico foi demonstrada na planta da ressurreição Boea hygrometrica [51]. A regulação positiva de genes de memória, incluindo o fator de splicing de pré-mRNA 38A, semelhante ao transportador de aminoácidos vacuolar e a pirofosforilase de açúcar UDP, foi associada a variações de metilação do promotor nos contextos CG e CHG.

Embora essas modificações epigenéticas geralmente não sejam herdadas meioticamente, elas podem, em alguns casos, ser transmitidas à próxima geração e formar uma memória transgeracional. Este mecanismo pode ser de grande interesse para fins de melhoramento, especialmente para a melhoria da adaptação das plantas a longo prazo a ambientes flutuantes [10,52]. Os genes sem memória estão envolvidos na memória transcricional, desempenhando um papel na implementação de marcas epigenéticas nos genes de memória.

Genes sem memória foram identificados, como uma suposta metiltransferase [-/=] com um domínio de ligação ao DNA e um gene [+/=] anotado como "fator de remodelação do nucleossomo" [34]. A atividade dos fatores de transcrição (TF) está envolvida na memória de estresse, embora o padrão de memória transcricional de um TF não determine necessariamente o padrão de memória de seus alvos (mesmo que direto).

Por exemplo, o padrão de expressão de memória do fator de transcrição bHLHMYC2 sob repetidos estresses de desidratação não se correlacionou com o padrão de expressão sem memória de seu gene alvo RD22 [27]. Tanto em Zea mays quanto em Arabidopsis thaliana, cerca de 10% dos genes de memória de estresse hídrico codificaram TFs, mas algumas famílias foram identificadas como específicas da espécie.

Por exemplo, os TFs da família NAC (NAM, ATAF e CUC) com uma assinatura [+/+] e os membros da família AP2/ERF do tipo integrase (fator de ligação APETALA 2/ERE) com uma assinatura [+/−] foram altamente representados no milho, enquanto os TFs das famílias AP2 / ERF, bHLH (hélice-alça-hélice básica) e ZF (dedo de zinco) eram mais específicos para Arabidopsis thaliana [26]. Um nível adicional na regulação do gene de memória poderia envolver pequenos RNAs, em particular microRNA (miRNA), conforme mostrado para memória de estresse térmico (HS).

Em Arabidopsis thaliana, a termotolerância está comprometida em mutantes da via do miRNA, como ago1 (argonaute1) e dcl1 (dicer-like1) (53). A análise funcional demonstrou que o mir156 é especificamente necessário para a memória HS através da repressão de seus alvos SPL2 (SQUAMOSA promoterbinding protein-like 2) e SPL11.

Além disso, a superexpressão do mir156 melhorou e prolongou o efeito de memória HS [53]. Em Medicago sativa (alfafa), mir156 superexpressores mostraram melhor tolerância ao estresse hídrico [54], e miRNAs responsivos à seca foram identificados em inúmeras espécies de culturas, incluindo leguminosas [55], cereais ([56] para revisão) e Solanum lycopersicum [57] . Até que ponto o miRNA poderia mediar a memória do estresse hídrico ainda precisa ser elucidado.

2.5. Biomassa Vegetal e Produtividade

A produção e o rendimento de biomassa vegetal são os principais indicadores macroscópicos da memória do estresse hídrico, pois integram os diferentes mecanismos moleculares e processos fisiológicos envolvidos na resposta das plantas a estresses repetidos.

Por exemplo, plantas preparadas de Triticum aestivum no estágio de perfilhamento produziram rendimentos mais elevados do que plantas não preparadas após estresses subsequentes, provavelmente através de modulações dos níveis de hormônio do crescimento (ou seja, maior citocinina, ácido indol{1}}acético, conteúdo de giberelina e menor conteúdo de ABA nas plantas preparadas) [29].

A preparação na fase de semente pode ter efeitos duradouros. Osmopriming Sementes de Triticum aestivum com polietilenoglicol (PEG) antes da ocorrência dos estágios de atilhamento e juntamento de seca levaram a uma taxa de crescimento relativo sustentada durante o estresse e maior produção final de grãos [30]. No entanto, a memória do estresse hídrico não pode ser generalizada, uma vez que seu estabelecimento é espécie e genótipo -dependente.

As diferenças de memória transcricional que existem entre Arabidopsis thaliana e Zea mays submetidas a repetidos estresses de desidratação (descritos acima) podem refletir diferenças nas funções fotossintéticas e do metabolismo relacionado entre plantas C3 e C4 [26], enquanto levantamos a hipótese de que diferenças na memória fisiológica entre culturas alocam mais de seus recursos para órgãos não reprodutivos (por exemplo, tubérculos) versus aqueles que remobilizam recursos para sementes poderiam ser explicados por relações contrastantes entre fonte e sumidouro.

Diferenças nas habilidades de memória do estresse hídrico entre genótipos foram destacadas em várias espécies. Em Solanum tuberosum, embora o priming tenha induzido um aumento no conteúdo de aminoácidos do tubérculo nas duas variedades Sarnavan e Unica, o priming apenas resultou em um maior rendimento de tubérculos para a variedade Sarnav [42].

No Triticum aestivum, a maior tolerância da cultivar Luhan do que a cultivar Yuangmai tem sido relacionada a uma maior capacidade de memória de estresse em resposta a secas recorrentes [28].

2.6. Trade-off entre memória de estresse e esquecimento de estresse (redefinição de memória)

O priming de plantas induzido por uma pré-exposição ao primeiro estresse pode permitir uma resposta mais rápida ou mais intensa ao estresse subsequente [24], e seu custo é estimado como relativamente baixo em comparação com plantas virgens que expressam constitutivamente genes relacionados ao estresse [6,9,58,59 ].

No entanto, manter um estado preparado através de mecanismos de curto prazo (aclimatação morfológica, alterações fisiológicas, alterações moleculares e metabólicas) e de longo prazo (processos epigenéticos) consome energia e pode impactar negativamente outros processos biológicos, como o crescimento das plantas (incluindo fotossíntese e recursos). alocação) ou desenvolvimento [22].

Como tal, pode ser vantajoso aprender a esquecer. A redefinição (também conhecida como esquecimento do estresse) foi proposta como a principal estratégia da planta para ajustar o crescimento em condições ambientais flutuantes e imprevisíveis [22]. Ao longo do ciclo da planta, períodos alternados de estabelecimento e redefinição da memória podem ser impulsionados pelo metabolismo do RNA, silenciamento pós-transcricional do gene ou metilação do DNA dirigida por RNA [22].

Até onde sabemos, a redefinição de um estado de preparação das plantas após um evento de seca ainda não foi estudada. No entanto, no caso da memória de estresse térmico, a redefinição envolve a degradação das proteínas HSP mediada pela autofagia durante a recuperação para redefinir o proteoma celular (60). Assim, o estabelecimento da memória de estresse e sua redefinição parecem ser coordenados por mecanismos bem ajustados que modulam a duração da memória (por exemplo, quatro dias em um estudo de memória de estresse por calor) [60]. Como resultado, este processo contribui para aliviar o impacto negativo de estresses recorrentes na produção de biomassa vegetal [9].

Atualmente, há muito pouca evidência tangível disponível para compreender a dinâmica e a regulação do trade-off entre a memória do estresse e a redefinição do estresse, abrindo assim uma enorme frente científica para os próximos anos. Para esse fim, propomos uma estrutura de análise conceitual (Figura 3). incluindo memória de estresse, esquecimento de estresse e memória de recuperação que podem ajudar na compreensão da dinâmica desses processos.

Este quadro conceitual segue o conceito geral inicialmente desenvolvido por Couchoud et al. [61], que envolve a caracterização de diferentes parâmetros durante o estresse hídrico e os períodos de recuperação: impacto do primeiro estresse, dinâmica da recuperação após cada estresse e duração da memória do estresse.

Finalmente, uma melhor caracterização da dinâmica regulatória subjacente à memória de tensões tornaria possível prever as respostas das plantas a múltiplas tensões com base na modelagem baseada em processos. Além disso, graças aos avanços técnicos e à maior disponibilidade de ferramentas e métodos mais poderosos, uma compreensão mais profunda da dinâmica de estresse, memória/esquecimento será possível.

Essas ferramentas incluem fenotipagem de alto rendimento de brotos e raízes que permitem a triagem de um grande número de genótipos sob condições controladas (os principais centros de fenotipagem de plantas fazem parte da Rede Internacional de Fenotipagem de Plantas; www.plant-phenotyping.org, acessado em 7 de setembro de 2021).

Ferramentas e métodos moleculares baseados em abordagens multiômicas e de biologia de sistemas podem ajudar na identificação dos principais reguladores necessários para o melhoramento genético [62].

Avanços recentes na epigenética permitiram a construção de "epi-populações" que podem revelar "epi-alelos" cujas variantes também podem ser consideradas alvos de reprodução [10]. Então, uma vez identificados os genes candidatos, ferramentas de edição do genoma, como o CRISPR-Cas9 [63], serão úteis para a validação funcional do gene. Finalmente, as técnicas de melhoramento rápido, ao encurtar o ciclo de crescimento das plantas, acelerariam enormemente o melhoramento genético das culturas [64].

3. Memória do estresse hídrico e interação planta x microbioma

Os microrganismos do solo estabelecem fortes interações com as plantas sobre aquisição de nutrientes, proteção contra patógenos e alterações físico-químicas benéficas no solo. A umidade do solo é um fator chave na composição e atividade da comunidade microbiana. Devido à renovação muito mais rápida dos microrganismos do solo em comparação com as plantas, a memória a nível individual é menos relevante para os micróbios do solo à escala comunitária. Em vez disso, o termo "legado" é normalmente usado para descrever os efeitos das mudanças nas condições ambientais na comunidade microbiana do solo ao longo do tempo [65].

A adaptação microbiana aos períodos de seca seguida de reumedecimento envolve diferentes mecanismos de enfrentamento, como a esporulação ou a produção de osmólitos para resistir ao estresse osmótico, que está relacionado a estratégias de vida ao longo de um gradiente resistente à seca a oportunista (66).

Além da grande e rápida mudança inerente no potencial de água do solo, a reumidificação desencadeia explosões de mineralização de C e N que constituem uma modificação adicional nas condições ambientais do solo [67,68]. Os avanços na microbiologia molecular nas últimas décadas, baseados no sequenciamento de próxima geração e incluindo metagenômica e metatranscriptômica, lançaram luz sobre as respostas dinâmicas dos microrganismos do solo e sua atividade aos ciclos seco-úmido.

Expor uma comunidade microbiana à seca pode melhorar sua resistência à seca subsequente e a eventos de reumidificação [69,70]. De forma mais geral, os efeitos legados das condições de seca passadas podem moldar a resposta das comunidades microbianas do solo às secas futuras [65,70,71].

Como consequência, o legado microbiano pode afetar as principais funções do solo, como a decomposição [72] ou mecanismos relacionados à decomposição [73,74], o que influenciará diretamente o estado nutricional da planta e provavelmente afetará as propriedades do ecossistema. Por exemplo, os efeitos de um ano anormalmente quente podem contribuir para alterações no funcionamento do ecossistema que estão relacionadas com as interacções planta-microbianas e podem persistir vários anos após um evento de seca [75].

Os efeitos do estresse causado pela seca nos microrganismos modificam a resposta das plantas ao estresse subsequente? Comunidades microbianas adaptadas ao estresse hídrico podem melhorar a aptidão das plantas e a resistência à seca [76–78]. Da mesma forma, as comunidades microbianas sujeitas a condições anteriores de seca podem alterar a direção do feedback planta-solo [79]. Por outro lado, os efeitos da memória das plantas moldam a resposta dos microrganismos do solo a uma seca subsequente?

O aumento da rizodeposição sob estresse hídrico moderado é uma tendência geralmente observada, apesar da variabilidade específica da espécie, que deverá estimular diretamente o funcionamento da comunidade microbiana [80]. Sob condições abaixo do ideal, as plantas podem selecionar microrganismos benéficos em sua rizosfera através da exsudação de diferentes compostos que estão disponíveis para os microrganismos do solo [81].

Por exemplo, as secreções radiculares de hormônios envolvidos nas respostas imunológicas das plantas, como o ácido salicílico e o ácido jasmônico, podem moldar a rizosfera e a montagem e funcionalidade do microbioma radicular [77]. O enriquecimento do solo com microrganismos protetores de plantas pode ser benéfico para a planta durante o seu ciclo, mas também para futuras gerações de plantas que cresçam no mesmo solo [82].

O efeito legado do solo pode, portanto, ser um fator-chave na composição e produtividade da comunidade vegetal terrestre, com efeitos que persistem ao longo do tempo [76]. Sugerimos que eles sejam explicitamente levados em consideração ao abordar uma estrutura estendida de memória de estresse nas plantas. O desafio, contudo, é que o legado microbiano ocorre durante períodos mais longos do que os efeitos de memória das plantas, uma vez que é necessário tempo para que as mudanças na composição e na actividade se estabeleçam numa comunidade fundamentalmente dinâmica.

4. Conclusões

A memória do estresse hídrico das plantas envolve processos associados à fotossíntese, mecanismos energéticos, ajuste osmótico, funções de proteção celular e manutenção do status hídrico.

Os mecanismos de memória são mais conhecidos ao nível da parte aérea, mas é essencial caracterizá-los ao nível da raiz. Na verdade, o papel do sistema radicular na absorção de água e nutrientes é crucial para o crescimento, desenvolvimento e rendimento das plantas. De um ponto de vista mais amplo, a estreita interação entre a memória do sistema radicular e o legado do microbioma no solo representa o próximo desafio a enfrentar.

A maioria dos estudos sobre a memória das plantas foi realizada em culturas de cereais ou de armazenamento vegetativo, enquanto a memória do stress das leguminosas quase não foi abordada. Contudo, as leguminosas constituem um modelo de escolha para a compreensão da memória das plantas em interação com os microrganismos do solo, devido à sua capacidade de estabelecer relações simbióticas com rizóbios e fungos micorrízicos.

Uma abordagem mais holística e dinâmica à resiliência das plantas i) traria as interacções planta-microbianas para o quadro e ii) melhoraria a compreensão da memória de recuperação após um período de stress e o delicado equilíbrio entre a memória das plantas e o esquecimento. O aumento do conhecimento sobre a resiliência das plantas, que inclui a memória do stress, parece assim abrir novas perspectivas no contexto geral da segurança alimentar num clima em mudança.
Contribuições dos autores: Preparação do rascunho original, CJ; redação-revisão e edição, CJ, CS, RLB, VV e MP; supervisão, MP Todos os autores leram e concordaram com a versão publicada do manuscrito.

Financiamento: Este trabalho foi realizado através do projeto ARECOVER do Instituto Plant2Pro Carnot e do projeto EAUPTIC apoiado pelo "Fond Unique Interministériel" (3870401/1), BPI França (0097244/00), o Conselho Regional da Borgonha (0133465/00), Dijon Metropole (2018-118-20180820) e o "Fonds Européen de Développement Régional" (2018-6200FEO003S01889). CJ foi apoiado por um Ph.D. bolsa da Université de Bourgogne.

Conflitos de interesse: Os autores declaram não haver conflito de interesses.

Referências

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