Progresso da pesquisa de ATGs envolvidos na imunidade vegetal e metabolismo NPR1

Abstrato:

A autofagia é uma via essencial de degradação de proteínas e organelas em excesso e anormais por meio de seu engolfamento em autofagossomos que subsequentemente se fundem com o vacúolo. Genes relacionados à autofagia (ATGs) são essenciais para a formação de autofagossomos. Até o momento, cerca de 35 ATGs foram identificados em Arabidopsis, que estão envolvidos na ocorrência e regulação da autofagia.

Dentre estas, 17 proteínas estão relacionadas à resistência contra fitopatógenos. A não expressão do coativador de transcrição dos genes relacionados à patogênese 1 (NPR1) está envolvida na imunidade inata e na resistência adquirida em plantas, que regula a maioria dos genes responsivos ao ácido salicílico (SA). Este artigo resume principalmente o papel dos ATGs e NPR1 na imunidade vegetal e o avanço da pesquisa sobre ATGs no metabolismo de NPR1, fornecendo uma nova ideia para explorar a relação entre ATGs e NPR1.

Palavras-chave:

Arabidopsis; autofagia; NPR1; imunidade vegetal.

A autofagia e a imunidade estão intimamente relacionadas, e as duas se promovem e mantêm uma boa saúde.

A autofagia é um processo metabólico importante nas células, que fornece energia e matérias-primas para as células, englobando resíduos e organelas danificadas dentro das células e decompondo-as em nutrientes. A autofagia desempenha um papel importante no metabolismo celular e nas atividades da vida e ajuda a manter a homeostase celular e a resistir a vários estímulos externos de estresse.

A imunidade é um importante mecanismo de defesa do corpo contra a invasão de patógenos estranhos e o crescimento de tecidos malignos, incluindo dois níveis de imunidade inata e imunidade adquirida. A imunidade inata pode identificar e atacar rapidamente patógenos invasores, enquanto a imunidade adquirida aumenta a defesa contra patógenos por meio de mecanismos como apresentação de antígenos e produção de anticorpos.

A relação entre autofagia e imunidade se manifesta principalmente nos seguintes aspectos:

1. A autofagia pode remover proteínas e antígenos nocivos nas células, reduzir a estimulação do estresse das células e a ativação do sistema imunológico.

2. A autofagia pode participar do processo de apresentação do antígeno, apresentando antígenos de origem interna às células imunes e aumentando o efeito da imunidade adquirida.

3. A autofagia pode participar da regulação metabólica, divisão e proliferação de células imunes e melhorar a vitalidade e a sensibilidade imune das células imunes.

No geral, a estreita relação entre autofagia e imunidade desempenha um papel importante na manutenção da homeostase e resistência a doenças. Fenômenos como diminuição da imunidade ou disfunção da autofagia podem facilmente levar a várias doenças imunológicas e doenças metabólicas crônicas no organismo, por isso é necessário prestar atenção ao autocuidado e ao manejo científico. Desse ponto de vista, precisamos ter atenção especial para melhorar nossa imunidade. Cistanche tem o efeito de melhorar significativamente a imunidade. Cistanche é rico em uma variedade de substâncias antioxidantes, como vitamina C, vitamina C, carotenóides, etc. Esses ingredientes podem eliminar os radicais livres, reduzir o estresse oxidativo e melhorar a resistência do sistema imunológico.

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1. Imunidade Vegetal

1.1. PTI e ETI

As plantas desenvolveram um sistema imunológico complexo para combater a ameaça de microrganismos patogênicos na natureza, incluindo imunidade inata e adquirida [1-3]. Possui duas linhas de defesa imune inata que permitem respostas de defesa autônomas da célula após a infecção por patógenos. Para a primeira linha de imunidade inata, os receptores de reconhecimento de padrões localizados na superfície das células vegetais (PRRs) reconhecem o padrão molecular associado a micróbios (MAMP) ou padrão molecular associado a patógenos (PAMP) para ativar a imunidade desencadeada por padrões moleculares associados a patógenos (PAMP -imunidade desencadeada, PTI) [4-6].

No entanto, alguns patógenos de plantas podem produzir efetores para inibir PTI. A outra linha de defesa imunológica é ativada pelas proteínas codificadas pelos genes de resistência (genes R), essas proteínas podem reconhecer direta ou indiretamente os efetores secretados por microrganismos patogênicos. Este processo é conhecido como imunidade desencadeada por efetor (ETI), que geralmente leva à morte celular programada local (PCD) chamada de resposta de hipersensibilidade (HR) [7,8]. Os genes R são altamente expressos durante a infecção por patógenos, a maioria deles codifica o domínio de ligação ao nucleotídeo (NB) e proteínas contendo repetição rica em Leu (LRR) (NLR) que reconhecem efetores de patógenos e ativam ETI, o que geralmente leva ao acúmulo de espécies reativas de oxigênio (ROS) e HR. Com base nas estruturas N-terminais, as proteínas NLR podem ser classificadas em duas categorias. TIR-NLR (TNLs) contém a região do receptor toll/interleucina -1-(TIR) ​​e CC-NLR (CNLs) contém o domínio bobinado (CC) [9-15].

Os estudos mais recentes esclareceram o novo mecanismo de crosstalk e cooperação entre PTI e ETI, eles ativam muitas vias que estão intimamente relacionadas entre si e ativam as vias de sinalização imune da planta [16-18]. ETI aumenta as respostas de PTI, incluindo produção de ROS, deposição de calose e regulação positiva da expressão gênica [16]. Além disso, HR-PCD induzida por ETI é aumentada por PTI [16]. Mais importante, eliminar genes-chave na via PTI inibe a ETI. Em mutantes de PRRs/co-receptores de Arabidopsis, mutantes fls2/ever/cerk1 (fec) e bak1/bkk1/cerk1 (bbc), a ETI induzida por Pst DC3000 (avrRpt2) foi severamente prejudicada [17,18]. Isso indica que a ativação de ETI requer o envolvimento de PTI, esse achado tem grandes implicações para futuros estudos de imunidade de plantas.

1.2. SAR

A resposta de defesa local pode ativar a resistência adquirida pelo sistema vegetal (SAR), que emite sinais químicos para alertar células e tecidos vizinhos e proteger todo o organismo [19-23]. Assim, permite que a planta ative as respostas de defesa de forma mais rápida, forte e eficaz quando posteriormente desafiada por patógenos. Isso requer regulação rigorosa e precisa de hormônios vegetais, metabólitos e proteínas [24-28]. A ativação de SAR está associada ao acúmulo de ácido salicílico (SA) e à indução de genes relacionados à patogênese (PR) [29-31]. Estudos recentes mostraram que o ácido pipecólico (Pip) e o glicerol-3-fosfato (G3P) estimulam a biossíntese um do outro e agem juntos para desencadear a SAR intracelular e a emissão de sinais de planta para planta (PTP) [32,33] .

2. ATGs envolvidos na resistência de plantas a patógenos

A autofagia é um mecanismo regulatório intracelular conservado evolutivamente, envolvendo a degradação e reciclagem de proteínas, metabólitos e organelas intracelulares. Uma de suas principais características é a formação de vesículas de membrana dupla, conhecidas como autofagossomos, que englobam uma porção do citoplasma e o transportam para vacúolos para degradação [34-37]. Mais de 40 genes conhecidos relacionados à autofagia (ATGs) que regulam estritamente esse processo de tráfico de membrana foram identificados em leveduras [38]. Em Arabidopsis, muitos genes com similaridade de sequência com os ATGs de levedura foram identificados.

Informações atuais do banco de dados Arabidopsis TAIR e literatura relacionada mostraram que cerca de 35 ATGs foram identificados. Com exceção de ATG14/29/31, outros genes homólogos de ATGs foram encontrados em leveduras [39]. O processo evolutivo da autofagia é dividido em quatro etapas: (1) o complexo ATG1-ATG13 e o alvo da rapamicina (TOR) induzem conjuntamente a autofagia. (2) ATG9 e complexo de fosfoinositídeo-3- quinase (PI3Ks) contendo ATG6, ATG14, classificação de proteína vacuolar 15 (VPS15) e VPS34, participam da classificação de proteínas e promovem a expansão da vesícula. (3) Dois sistemas de conjugação semelhantes à ubiquitina, os sistemas ATG5-ATG12 e ATG8-fosfatidil etanolamina (ATG8-PE), induzem a formação de autofagossomos. (4) A fusão de autofagossomos maduros com o vacúolo [35,36,40–43].

Nos últimos anos, grande progresso foi feito na identificação de ATGs e no estudo das vias de autofagia. Algumas dessas mutações de nocaute de genes revelaram o papel fisiológico da autofagia no estresse nutricional (deficiência de nitrogênio e carbono) e senescência [44-46]. Além disso, mais e mais estudos mostraram que a autofagia também está envolvida na resposta imune da planta [47-51]. A autofagia desempenha um papel na promoção e inibição de patógenos nas interações patógeno-hospedeiro. Os hospedeiros podem induzir ou inibir a autofagia da planta durante a infecção do patógeno, o que é benéfico para resistir à invasão do patógeno [52]. Um estudo recente revelou a interação entre diferentes ATGs e diferentes efetores de patógenos. Os pesquisadores descobriram que o ATG8 interagia com vários efetores, enquanto o HrpZ1 direcionava o ATG8 para aumentar os níveis de autofagia e aumentava a virulência do Pto DC3000 hrcC, e o HopF3 direcionava o ATG8 para suprimir a autofagia.

Embora as interações entre ATG1, ATG7, ATG12 e vários efetores tenham sido encontradas neste estudo, o mecanismo exato dessas interações na resistência a doenças de plantas não é claro [52]. Algumas mutações nocaute ATG exibiram maior suscetibilidade à infecção por patógenos, como atg2, atg5, atg6, atg7, atg9, atg10 e atg18 [13,53-60]. Enquanto os mutantes atg2 exibiram menos HR-PCD e ATG4, ATG5 inibiu a ocorrência de HR-PCD, plantas antisense ATG6 exibiram HR-PCD aumentada durante a infecção do patógeno [53-59,61]. Um estudo recente relatou que a modificação da fosforilação de ATG18a suprimiu a formação de autofagossomos durante a infecção por patógenos, resultando em resistência comprometida da planta, o que fornece evidências para o envolvimento da autofagia na regulação imune da planta [62]. Aqui, resumimos a interação entre bactérias, efetores fúngicos e ATGs, bem como o papel da autofagia na HR-PCD e na regulação da resistência (Tabela 1).

3. Papéis dos NPRs na Imunidade Vegetal

3.1. A estrutura da NPR1

A não expressão do coativador de transcrição dos genes relacionados à patogênese 1 (NPR1) é um fator regulatório chave da SAR, que regula a maioria dos genes responsivos à SA [30,63-66]. NPR1 contém um domínio BTB/POZ N-terminal (Broad-Compex, Tramtrack e BricaBrac/POxvirus e dedo de zinco), um domínio de repetição de anquirina (ANK), um domínio de transativação C-terminal e uma sequência de localização nuclear [67-69 ]. O NPR1 interage com o fator de ligação do motivo TGACG (TGA) através do domínio ANK ou BTB/POZ [70-72]. Na ausência de SA, o domínio de transativação C-terminal de NPR1 interage com o domínio BTB/POZ, que inibe a função de coativador transcricional de NPR1. A ligação de SA a NPR1 leva a alterações conformacionais de NPR1, funciona como um coativador da transcrição gênica com a liberação do domínio de transativação C-terminal do domínio autoinibitório N-terminal [71,73]. Um estudo recente forneceu uma compreensão preliminar da relação estrutura-função das proteínas NPR. O núcleo de ligação SA (SBC) que consiste nos aminoácidos 373-516 no domínio NPR4 C-terminal foi identificado. Arabidopsis NPR4 e NPR1 compartilham 38,1 por cento de identidade de sequência em sua região SBC, eles compartilham o mecanismo estrutural de reconhecimento SA. Além disso, este estudo também descobriu que mudanças conformacionais de NPR4 SBC podem ser induzidas pela ligação de SA a NPR1 e NPR4 [74].

3.2. NPR1 e Imunidade Inata

O NPR1 é um regulador mestre da resistência das plantas ao estresse do patógeno, que confere imunidade por meio de múltiplos fatores de transcrição [75-77]. Pesquisas nos últimos 20 anos revelaram o potencial mecanismo molecular do NPR1 em diferentes estados celulares. Em condições normais de crescimento, o NPR1 está presente no citoplasma, estabilizado por pontes dissulfeto intermoleculares. A infecção por patógenos resulta no acúmulo de SA e reação de oligômero para monômero NPR1 por meio de alterações redox mediadas por SA na célula, permitindo que NPR1 migre para o núcleo [75,78,79]. NPR1 indiretamente ativa a expressão do gene PR interagindo com TGA no núcleo e desempenha um papel importante na regulação da proteína PRs a jusante [63,80,81]. O NPR1 na percepção SA promove a atividade transcricional dos TGAs [82]. Estudos recentes mostraram que o NPR1 interage com a quinase dependente de ciclina 8 (CDK8) e a susceptibilidade aumentada à doença 1 (EDS1) para promover a expressão de PR1 na via de sinalização SA [83,84].

Um novo estudo descobriu que a formação de condensados ​​NPR1 induzidos por SA (SINCs) é mediada por grupos de cisteína conservados em regiões de desordem intrínseca (IDRs) da proteína NPR1. Os SINCs são ricos em proteínas responsivas ao estresse, incluindo receptores NB-NLR, proteínas responsivas a danos oxidativos e de DNA e proteínas relacionadas à ubiquitinação. Além disso, os SINCs são necessários para formar o complexo funcional NPR1-Cullin 3 RING E3 ligase (CRL3) no citoplasma. NPR1-O complexo CRL3 pode ubiquitinar e degradar EDS1 e alguns importantes fatores reguladores de ETI, como fatores de transcrição WRKY, promovendo assim a sobrevivência celular em ETI [85].

3.3. NPR3/NPR4 e Imunidade Vegetal

Em Arabidopsis, a família NPR consiste em NPR1 e cinco genes semelhantes a NPR1-, denominados NPR1- like 2 (NPR2), NPR3, NPR4, BLADE-ON-PETIOLE2 (BOP2; NPR5) e BOP1 (NPR6) [86–89]. Cada membro da família NPR contém um conjunto de resíduos de cisteína altamente conservados que estão envolvidos no controle redox [30]. Foi confirmado que NPR1 e NPR3/NPR4 se ligam a SA e funcionam como receptores SA, com NPR1 (Kd=223.1 ± 38,85 nM) e NPR3 (Kd=176.7 ± 28,31 nM) ligando-se a SA com afinidade semelhante. No entanto, a afinidade de NPR4 (Kd=230,54 ± 2,743 nM) com SA é muito maior [82]. Em condições normais, o NPR4 é um ligante do substrato CRL3 que pode interagir com o NPR1, permitindo que o proteassoma ubiquitine e degrade continuamente o NPR1. Neste momento, NPR3/NPR4 inibe a expressão de genes de defesa, impedindo assim uma resposta autoimune [90-92]. Durante o SAR, à medida que os níveis de SA aumentam, o SA se liga ao NPR4, induz a dissociação de NPR1 e NPR4 e interrompe o complexo NPR4-Cullin3 E3 ligase [90,92].

Neste momento, a ligação de SA a NPR3/NPR4 inibe sua atividade transcricional, enquanto NPR1 na percepção de SA aumenta sua ativação transcricional, o que ajuda a induzir a expressão de genes de defesa [82]. Além disso, estudos mostraram que NPR3 e NPR4 podem promover PCD, enquanto NPR1 pode inibir PCD por meio da interação do gene de resistência-avirulência (R-Avr) [91]. Nosso estudo anterior descobriu que a expressão de ATGs e as concentrações de proteína de ATG7 e ATG8a-PE foram menores em mutantes npr3/npr4 do que no tipo selvagem. NPR3 e NPR4 podem regular a produção de autofagossomos promovendo dois sistemas conjugados semelhantes à ubiquitina [91].

4. Os ATGs participam da regulação do metabolismo de NPR1

4.1. Degradação de NPR1 Mediada por Proteassoma

A infecção por patógenos causa acúmulo de SA, levando à modificação pós-translacional de NPR1, permitindo que ele entre no núcleo. NPR1 é recrutado para Cullin3 (CUL3) para ubiquitinação e subsequente degradação, este processo requer fosforilação de NPR1 nos resíduos Ser11 e Ser15 [31,93–96]. A ubiquitinação do NPR1 é um processo gradual. Somente quando a poliubiquitinação de NPR1 é aumentada pelo fator de conjugação de ubiquitina E4 (UBE4), ele se torna o alvo da degradação do proteassoma [95]. As atividades da ubiquitina ligase são opostas pela protease específica da ubiquitina (UBP6/7). UBP6/7 são duas deubiquitinases relacionadas ao proteassoma (DUBs) que aumentam a longevidade de NPR1 [95]. Além de UBP6/7, outros DUBs também podem desempenhar um papel na regulação da expressão de genes de resposta SA, mas sua função exata ainda não está clara.

Alguns estudos descobriram que os hormônios vegetais ácido abscísico (ABA) e SA afetam antagonicamente o nível de NPR1 nas células. O ABA promove a degradação do NPR1 através da via do proteassoma mediada pelo complexo CUL3-NPR3/NPR4, enquanto o SA protege o NPR1 da degradação induzida pelo ABA através da fosforilação [97-100]. AvrPtoB tem um domínio Ubox E3 ubiquitina ligase no C-terminal e mostra uma interação fraca com NPR1 sob condições não induzidas. SA promove a interação entre AvrPtoB e NPR1, AvrPtoB medeia a ubiquitinação de NPR1 pela E3 ligase e medeia a degradação de NPR1 através da via do proteassoma [101].

4.2. Relação entre ATGs e NPR1

Estudos descobriram que NPR1 regula a expressão de ATGs. NPR1 inibiu a expressão de mRNA de ATG1, ATG6 e ATG8a durante a HR inicial induzida por Psm ES4326/AvrRpt2 [61]. SA analógico benzotiadiazol (BTH) foi confirmado para induzir autofagia através da via de sinalização dependente de NPR 1-, e NPR1, NPR3 e NPR4 estão conjuntamente envolvidos na regulação de autofagossomos [91].

Além disso, vários estudos mostraram que NPR1 afeta o fenótipo de mutantes deficientes em autofagia. O NPR1 pode acelerar a senescência ou o acúmulo induzido por infecção de proteínas ubiquitinadas e o estresse do retículo endoplasmático em atg2 [54]. Yoshimoto e outros. descobriram que BTH poderia induzir senescência e morte celular em mutantes atg5, mas não poderia induzir senescência e morte celular em mutantes duplos atg5 npr1, indicando que o fenótipo de morte celular em mutantes atg5 dependia de NPR1 sob indução SA [57]. Nosso estudo anterior também descobriu que o ATG4 promoveu a degradação de NPR1 inibindo o consumo de SA livre [61]. Nos últimos anos, a relação entre ATGs e NPR1 foi gradualmente revelada (Tabela 2), mas ainda existem muitos problemas a serem resolvidos.

5. Conclusões e Perspectivas Futuras

A degradação mediada por autofagia de proteínas e organelas é essencial para o crescimento, desenvolvimento, manutenção da homeostase celular e resposta imune das plantas [34-37,44-51]. Uma série de ATGs co-localizados no local de montagem do fagóforo (PAS) inicia o processo de autofagia. Depois disso, o complexo PI3Ks ajuda a formar a nucleação da autofagia, seguida pelo alongamento da membrana do autofagossomo [35,36,40–43,102]. A atividade de NPR1 é regulada por fosforilação, desfosforilação, ubiquitinação e deubiquitinação, e o proteassoma está envolvido em seu processo de degradação (Figura 1). No entanto, ainda há algumas questões a serem respondidas, como se NPR1, NPR3 e NPR4 têm efeitos opostos na regulação da autofagia e resistência à invasão de patógenos. Eles co-reprimem a produção de autofagossomos e a expressão de EDS1? Nos últimos anos, o papel dos ATGs (ATG2, ATG5, ATG7 e ATG18a) na resistência a doenças de plantas foi gradualmente revelado (Tabela 1). Em geral, o acúmulo de SA leva ao surgimento de ROS e induz ainda mais a autofagia, enquanto a autofagia pode reduzir a produção de ERO, formando assim um mecanismo de regulação por feedback negativo. ATGs, como ATG6, também podem regular a ocorrência de HR-PCD [48,56,57,103,104]. NPR1 provou inibir HR-PCD e afetar o nível de ROS nas plantas, enquanto também é afetado pelo nível de ROS [30,91].

Com base nesta evidência, mais pesquisas são necessárias para responder às seguintes questões: A mutação ou superexpressão de ATGs afeta a transformação de NPR1 de dímero para monômero? Quais são os efeitos de diferentes ATGs no NPR1 entrando no núcleo? Qual é a relação entre os ATGs e a regulação NPR1 da resposta HR-PCD? A autofagia e o proteassoma 26S co-regulam a renovação do NPR1? Um estudo aprofundado dessas questões nos ajudará a entender como a via da autofagia participa da regulação do metabolismo do NPR1.

Um estudo recente mostrou que a expressão da proteína de NPR1 foi significativamente maior em atg4a4b do que no tipo selvagem em condições normais e a expressão de NPR1 em atg4a4b foi maior do que no tipo selvagem sob tratamento com avrRpt2 [61]. Com base no achado acima e nas relações entre ATG6, HRPCD e NPR1, foi proposta uma hipótese sobre ATGs participando do metabolismo de NPR1 (Figura 1): ATG6 pode promover a translocação nuclear de NPR1 afetando o nível de fosforilação de NPR1, enquanto ATG4 pode ter o efeito oposto.

Contribuições do autor:

A ideia do artigo foi concebida por SH e BZ; a estrutura do manuscrito foi desenhada por SH e BZ; tabelas e trabalhos gráficos foram criados por SH; redação—revisão e edição, SH, BZ e WC Todos os autores leram e concordaram com a versão publicada do manuscrito.

Financiamento:

Esta pesquisa foi apoiada pela Fundação Nacional de Ciências Naturais da China [concessão número 31570256] e pelo projeto de Ciência e Tecnologia de Guangzhou (Concessão No.201805010002).

Agradecimentos:

Agradecemos a Wentao Huang (South China Normal University, China), Xue Li (South China Normal University, China) e Chengqian Zhou (Laboratório de Neurociências, Hugo Moser Research Institute em Kennedy Krieger, Baltimore MD 21205, EUA).

Conflitos de interesse:

Os autores declaram não haver conflito de interesses.

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